Ratusz średniowiecznego Preszowa znajdował się w innym miejscu niż dziś. Był to wolno stojący dwukondygnacyjny budynek z kamienia. Znajdował się w miejscu dzisiejszego parku z pomnikiem Armii Czerwonej. Jednak w XVII wieku, z nieznanych powodów (prawdopodobnie zniszczeń powstałych podczas pożarów), magistrat opuścił swoją siedzibę i przeniósł się do budynku, który służy jako ratusz po dziś dzień. Dokładny wygląd pierwotnego ratusza nie jest znany, zachował się jedynie kamienny herb miasta z pierwszej połowy XVI wieku, który później został umieszczony w portalu nowego ratusza. Nowy budynek był w średniowieczu okazałą kamienicą. Na początku XVI wieku został przebudowany na miejską winiarnię i przez prawie dwa stulecia był wykorzystywany w tym właśnie celu. Z okresu gotyku zachowały się jedynie fragmenty wnętrz, portal i późnogotyckie ościeże w przyziemiu. W drugiej połowie XVI wieku winiarnia została powiększona. Wykonano nadbudowę nad ulicą, łączącą dwa kwartały placu i przebudowano całość w stylu renesansowym. Wykonano wówczas renesansowe sklepienia wnętrz, a budynek ozdobiono bogatą attyką. Kolejna gruntowna przebudowa miała miejsce po pożarze w 1768 roku i została ukończona dwie dekady później. W jej wyniku budynek zyskał późnobarokowy wygląd, typową fasadę z wysokimi oknami i balkonem. Ostatnia przebudowa odbyła się po wielkim pożarze w 1887 roku. Dobudowano wówczas drugie piętro. Sam ratusz zapisał się we współczesnej historii w 1919 roku. Po zajęciu miasta i dużej części wschodniej Słowacji przez węgierską Armię Czerwoną, 16 czerwca 1919 roku z jego balkonu proklamowano Słowacką Republikę Rad. Od 1945 roku w budynku mieścił się Miejski Komitet Narodowy, a po 1990 roku urząd miasta. Od 1961 roku ratusz ma status narodowego zabytku kultury.